Yönetmen, Moskova Üniversitesi'nde mühendislik öğrencisi iken çıkan I. Dünya Savaşı'nda aktif görev aldı. Bu sırada Almanlar tarafından esir alındı. Savaştan sonra, sinema dünyasına ilk olarak senaryo yazarı, aktör ve sanat yönetmeni olarak girdi. Daha sonra ise Lev Vladimirovich Kuleshov'a yardımcı yönetmenlik yaptı.
Birkaç tane reklam filmi çektikten sonra sessiz sinemanın başyapıtlarından biri sayılan, geliştirdiği montaj teorileri ile ünlü olmasını sağlayan Mother isimli filmi çekti (1926). Bu filmi 1927'de The End of St. Petersburg ve The Heir of Genghis Khan olarak da bilinen Storm over Asia izledi.
Sağlık sebepleri ile ara verdiği sinemaya 1938'de geri dönen Pudovkin, eski çalışmaları kadar başarıya erişemeyen Mother and Sons (1938), Minin and Pozharsky (1939) ve General Suvorov (1941) izledi.
II. Dünya Savaşı'nın ardından, partinin eleştirileri sebebiyle, ilk dönem konularına geri döndü. Son çalışması The Return of Vasili Bortnikov oldu (1952).