U-l'in lağvedilmesinin ardından, Dışişleri Bakanlığı kısa bir süre için, istihbaratın başka bir kolu olan ve Amerikan Siyah Odası olarak anılan şifre bürosunun faaliyetlerini finanse etmeye devam etti. Daha sonra, 1929 yılında, Dışişleri Bakanı Henry Stimson, Bakanlığının söz konusu büro üzerindeki mali desteğini sonlandırdı. Esasen Ordu da epeydir bu büroya sağladığı mali desteği azaltarak, onun yerine kendi sinyal istihbaratı yeteneğini geliştirmeye yönelmişti. Böylece, Amerikan Siyah Odasının da sonu gelmiş oldu.
Lincoln, bir suikast sonucu öldürülmesinden önce katıldığı son Bakanlar Kurulu toplantısı sırasında nihayet, Amerika Birleşik Devletleri Gizli Servisi adını taşıyan federal bir teşkilatın kuruluşunu gerçekleştirdi.
CIA, yakın dönemde görev yapmış olan Başkanlar tarafından ortaya konulan Amerikan ilkeleri çerçevesinde faaliyet yürütüyordu. Ancak, Başkan Woodrow Wilson, kendi kaderini tayin ilkesi üzerinde önemle durmuşken, Başkan William Taft ise, Filipinler'de valilik yaptığı dönemdeki deneyimlerine dayanarak, yeni kurulan devletlerin ancak belli bir eğitim sürecinden geçtikten sonra bağımsızlıklarını elde etmelerinin uygun olacağını savunmuştu. Ayrıca, Başkan Franklin D. Roosevelt ile İngiltere Başbakanı Winston Churchill, 1941 Ağustos'unda imzaladıkları Atlantik Bildirisinde, ulusların kendi kaderini tayin hakkına sahip olduklarını yeni den teyit ederlerken, Taft'ınkine benzer bir çekinceyide dile getirmişler ve eski sömürgelerin, acele kararlar vermemeleri ve sola doğru yönelmemeleri için, tam bağımsızlığa geçişlerinde bir "program" izlemelerinin gerekli olacağını belirtmişlerdi. Bu çekince, CIA'in sömürgecilik sonrası dönemde yaşanan birçok felaketin içinde yer almasına yol açmıştır.
Washington Times-Heralddan John O'Donnell, yeni kurulduğunda CIA'i şöyle tanımlamıştı: "Muhteşem bir gestapo-OSS-casusluk teşkilatı". Truman ise, başlangıçta bu tür düşüncelere sempati ile yaklaşırken, daha sonra bu sempatik yaklaşımını terk etmiş, ancak yine de bu düşüncelerin baskısından kurtulamamıştır. Sonuçta, isteksiz de olsa, barış döneminde oluşturulacak bir gizli istihbarat teşkilatı ile ilgili demokratik tartışmaların yapılması ve Kongre'den onay alınması gerektiğini kabul etmek durumunda kalmıştır.
Toplumda, CIA'in kendi amaçları doğrultusunda kullanmadığı nerede ise hiçbir kesim yoktu. Komünistlerin ABD'de sivil hakların savunuculuğunu yaptıklarının kesinlikle farkında olan CIA, Afrika-Amerika Enstitüsü adını taşıyan bir paravan kuruluşa destek sağlıyordu. Joseph Alsop gibi tanınmış gazeteciler de CIA ile işbirliği yapıyorlardı. Alsop, sağladığı desteğin karşılığında herhangi bir ücret almıyordu. Üst düzey CIA yöneticileri gibi Alsop da lvy League (Sarmaşık Birliği) çevreleri ile iç içe idi ve onların yüksek ideallerini paylaşarak yaymaya gayret ediyordu. ABD'nin imajını gerek yurt içinde gerekse yurt dışında güçlendirmek amacı ile CIA ile işbirliği yapan Amerikalı gazetecilerin sayısının 50 ile 400 arasında olduğu tahmin ediliyor.
U-1, sivil bir kuruluş olmasından ve merkezi bir organizasyon yapısına sahip bulunmasından dolayı, aynı zamanda CIA için de bir emsal teşkil etmişti. U-l'in İngiliz Ml6 teşkilatından bile daha gizli bir yapıya sahip olduğu ve bu nedenle de kamuoyunun belleğinde iz bırakmadığı bir gerçekti. Buna karşılık, kendi personelinin belleğinde hala bazı anılar canlılığını koruyordu. Örneğin, Evangeline Bell olayı vardı. Hatırlanacağı gibi Evangeline, U-1 görevlisi Ned Bell'in kızı idi. Bell, I. Dünya Savaşının ardından, İngilizlerin yönlendirmesine ihtiyaç duymayan bir Amerikan şifre çözüm birimi kurulması üzerinde durmuştu. Kızı Evangeline ise, II. Dünya Savaşı sırasında istihbarat görevleri yürütmüş ve bu sırada, Londra'da OSS istasyon şefi ve Avrupa'daki OSS operasyon yöneticisi olan David Bruce ile evlenmişti. Savaştan sonra Bayan Bruce, Georgetown grubunun bir üyesi oldu. Söz konusu gayrı resmi grubun üyeleri arasında, James Angleton ve daha güçlü bir istihbarata ihtiyaç olduğunu savunan George Kennan gibi önde gelen şahıslar da vardı. David Bruce da aslında bir diplomat olarak önemli bir kariyere sahip bulunmasına rağmen, aynı şekilde güçlü istihbaratın önemini vurguluyordu.
CIA'in faaliyetleri yalnızca propaganda ile de sınırlı değildi. 1940'ların sonları ile 1950'lerde İtalyan ve Fransız siyasetine doğrudan müdahaleleri, belgelerle apaçık ortadadır. Çeşidi siyasi partilere gizlice mali destek sağlamış, komünistlerin matbaa makinesi satın alıp basım faaliyetlerine girişmelerine engel olmak için piyasada satılan bütün mürekkebi satın alma yoluna gitmiş ve genellikle Batı Avrupa siyasetinde partiler arası rekabetin eşit şartlarda değil, taraflardan birinin daha fazla lehine olacak şekilde yürümesi için çaba göstermiştir. CIA'in seçim sonuçlarını değiştirme yönünde çaba göstermiş olup olmadığı da yine tartışmaya açık bir konudur. Bugün geriye dönüp baktığımızda, Avrupa'da günlük hayata yeniden refah hakim olurken, herhangi bir manipülasyona gerek olmaksızın, Avrupalı seçmenlerin zaten komünizmi reddetmiş olacaklarını görebiliyoruz. Bu durumda belki de Teşkilatın, Amerikan halkının vergilerinden elde edilen parayı boşa harcamış olduğunu söylemek mümkün. İngiliz İşçi Partisinin liderlerinden Hugh Gaitskell, muhtemelen CIA'in sağladığı paraların etkisi ile sağa kaymıştı; ancak bunu yapmasındaki gerçek nedenin, İngiliz vatandaşlarının kendisinden beklentilerinin bu yönde olduğuna inanmasından kaynaklanmış olması da mümkündü.
Bill Donovan da Başkan Truman tarafından geri plana atılmış olsa da istihbarat alanındaki imkan ve kabiliyetin arttırılması yönündeki görüşlerini vurgulamaya devam ediyordu. Savaş döneminde birlikte görev yaptığı birkaç eski arkadaşı ile birlikte, OSS benzeri bir kuruluşa ihtiyaç olduğunu savunuyordu. Ancak, konuşmalarında temkinli olmaya özen
Dünyanın, Avrupa dışında kalan ve beyazların yaşamadığı yerlerinde ise CIA - unutulmamalı ki, Beyaz Saray'ın yönlendirmesi ile - daha acımasız faaliyetler sergilemiştir. Bunun bir nedeni de söz konusu yerlerde eline daha fazla fırsat geçmesi idi. Moskova, teorik olarak ırkçılığa karşı olan komünizmin, buna rağmen kendine özgü bir milliyetçilik ortaya koyması nedeni ile, dünyanın sözü edilen yerlerinde yaşayan insanları korumak için nükleer güce ya da konvansiyonel askeri güce başvuracak gibi görünmü yordu. CIA'in söz konusu bu "Üçüncü Dünya" ülkelerinde daha kirli hilelere başvurmasının bir diğer nedeni de ABD'nin insan haklarını coşkulu şekilde savunmasına rağmen, aslında kendisini daha eski dönemlerin emperyal güçlerine ait önyargılardan tamamen sıyıramamış olması idi. Aslında, CIA'in Üçüncü Dünya ülkelerine olan müdahaleleri her zaman da Avrupa'ya olan müdahalelerinden daha radikal olarak değerlendirilemez. Örneğin Filipinler, gizli operasyonların nispeten daha ılımlı bir uygulama şekli olan isyan bastırma hareketlerine sahne olmuştur. 1909-13 yılları arasında yönetimde bulunmuş olan ABD Başkanı William Taft, Filipinlilerin demokratik kararlar alabilecek ve özerk bir yapıya sahip olabilecek düzeyde bir eğitime sahip duruma geldiklerine güven duyulabilene dek, bir sömürge yönetimine tabi olmaları şeklinde bir politika belirlemişti.
OSS'nin lağvedilmesinin ardından, personelde azaltmaya gidilmesi ve mevcut birimlerin de değişik kuruluşların bünyesine aktarılması yönünde talimat vermişti. Örneğin, Araştırma ve Analiz Şubesi, Dışişleri Bakanlığına bağlanmıştı. Burada, personel mevcudunun azaltılması yönündeki çalışmalara Alfred McCormack başkanlık ediyordu. Bu çerçevede görevine son verilenler arasında, ileride çalışmaları 1960'ların Yeni Sol'una esin kaynağı teşkil edecek olan Marksist Herbert Marcuse de vardı. Dışişleri Bakanlığı ise, eline geçen bu istihbarat fırsatından yararlanmak konusunda tedirgindi. II.Dünya Savaşının hemen öncesinde olduğu gibi, bünyesinde bir casusluk birimine yer vermesinin, saygınlığına leke sürebileceğinden endişe duyuyordu. O dönemde, elçiliklerde diplomatik maske altında faaliyet gösteren gizli ajanlar bulundurma fikri uygulamaya konulmuştu. Ordu birliklerinden seçilerek görevlendirilen bu ajanlara genel olarak "Havuz" deniliyordu.