25 Ocak 1962 Hopa doğumlu. Laz. Galatasaray Lisesi'ni bitirdi. 1981 Şubat-1982 Ağustos arasını Hasdal ve Metris askeri cezaevlerinde tutuklu olarak geçirdi. Boğaziçi Üniversitesi’ni yarıda bıraktı. 1985 yılında Nokta Dergisi'nde gazeteciliğe başladı. Sırasıyla Tempo, Cumhuriyet, Milliyet, CNN Türk, NTV, Vatan ve Habertürk’te çalıştı. TESEV'de Demokrasi, Sivil Toplum ve İslam Dünyası Programını yönetti. Açık Toplum Vakfı Danışma Kurulu’nda görev yaptı. 20 Ağustos 2015’te yayına başlayan medyascope.tv’nin kurucu yayın yönetmeni ve yazarı.
Fransızca ve İngilizce bilen Çakır, yurtiçi ve dışında çok sayıda konferansa katıldı. Marmara Üniversitesi Fransızca Kamu Yönetimi Bölümünde "Çağdaş İslami Siyasi Düşünce ve Türkiye", Buffalo New York Devlet Üniversitesi'nde "İslam, Demokrasi ve Sivil Toplum" dersleri verdi.
Galatasaraylılar Derneği ve Galatasaray Kulübü üyesi olan Ruşen Çakır, yazar Müge İplikçi ile evli ve 1998 doğumlu Ali Deniz'in babası.