1921'de Bern kantonuna bağlı Konolfingen'de doğdu. Bir Protestan papazın oğlu olan Dürrenmatt, Zürich'te başladığı üniversite öğrenimini yarım bırakıp Bern'e dönerek burada da felsefe, edebiyat ve doğa bilimleri öğrenimi gördü. Bu yıllarda Kierkegaard, Aristophanes ve George Helm gibi isimleri okumaya başladı. İlk oyunu olan Komedi ne yayınlandı ne de oynandı. O hiç umudunu yitirmeyerek çalışmalarını sürdürdü ve savaş sonrasında ilk başarılı oyunu olan Kayıtta Var'ı yazdı. 1948 yılında sahneye konan ikinci oyunu Kör'de yine İncil dilinin etkisi vardır. 1948 yılında yazdığı ancak 1958'de basılan Büyük Romulus oyunuyla komediye yöneldi. Bay Mississippi'nin Evliliği (1952) oyunuyla dinsel ve Marksist ideolojilerin anlamsızlığını sergilemek istedi. 1954'te Babil'e Bir Melek İniyor'u yazan yazara dünya çapında ününü ise Yaşlı Kadının Ziyareti (1956) adlı oyun getirdi. Bu başarılı oyunu izleyen 5. Frank (1960) beğenilmese de 1962 yılında yazdığı Fizikçiler geniş yankı uyandırdı. Tiyatro oyunların yanında polisiye olarak adlandırılabilecek türde eserler de vermiştir: Adalet, Yagıç ve Celladı, Yemin gibi.